Vers 1395, au hameau de Rupecanina, dans la vallée du Mugello (dans la périphérie nord de Florence) naît Guido di Pietro. On ne sait pas grand-chose de sa famille, si ce n’est que son père s’appelait Pietro. Le cadet de Guido, Benedetto, deviendra aussi dominicain. Guido suit d’abord un apprentissage dans le Mugello, puis dans les ateliers de Lorenzo Monaco, auprès duquel il apprend l’art de l’enluminure, et du peintre Gherardo Starnina, à Florence.
Les novices n’étaient pas autorisés à peindre durant la première année qui suivait leurs vœux ; or Guido exécute pourtant, dès 1418, sous la direction d’un maître florentin, un retable aujourd’hui disparu pour une chapelle de l’église Santo Stefano al Ponte. D’autre part, une croix peinte pour l’hospice Santa Maria Nuova par « le frère Giovanni » du couvent San Domenico de Fiesole est attestée quelques années plus tard. On en déduit que ses vœux religieux ont probablement été prononcés au début des années 1420, dans ce couvent de stricte observance.
Fra Giovanni peint ensuite un saint Jérôme dans la manière de Masaccio, puis le retable dit de Fiesole (la Vierge assise, tenant l’Enfant debout sur ses genoux, entourée d’anges en adoration), ainsi qu’une Annonciation aujourd’hui conservée au musée du Prado. Deux autres Annonciations suivront, visibles à San Giovanni Valdarno et à Cortone. Il réalise aussi plusieurs grandes compositions mariales, dont deux Couronnements de la Vierge conservés respectivement à Florence et à Paris, ainsi qu’un triptyque de saint Pierre martyr commandé par les dominicaines observantes du monastère San Pietro Martire, rattaché aux dominicains de Fiesole.
L’art de Fra Giovanni hérite du gothique tardif (ornementation soignée, détails précieux, figures élancées), mais il donne à ses personnages un volume plus solide, en les inscrivant dans un espace réaliste régi par les lois de la perspective. Plusieurs Vierges à l’Enfant, conservées notamment à San Marco et à Francfort, témoignent de cette synthèse et comptent parmi les œuvres majeures de sa maturité.
En 1438, une partie des dominicains de Fiesole s’installe au couvent Saint-Marc de Florence, que Côme de Médicis vient de leur offrir. Fra Angelico participe au transfert, tout en conservant sans doute encore quelque temps son atelier à Fiesole, avant de s’établir définitivement à Saint-Marc. La décoration du couvent devient alors un vaste chantier : retable peint a tempera, cloître, réfectoire, salle capitulaire, couloirs et cellules ornées d’épisodes de la vie du Christ. Aujourd’hui encore, ces fresques conduisent à l’admiration et à la contemplation.
Quelques années plus tard, Fra Angelico séjourne à Rome, au couvent de la Minerve, pour répondre aux commandes pontificales. Les travaux confiés par Eugène IV ont disparu, mais son successeur lui demande de décorer la chapelle dite Niccoline, consacrée aux saints Étienne et Laurent ; il intervient également à la cathédrale d’Orvieto.
Revenu en Toscane, il est nommé prieur de San Domenico. De cette période datent notamment le Retable de Bosco ai Frati (Retable du bosquet des frères) et les panneaux de l’Armadio degli Argenti (Armoire aux argents), conservés à Saint-Marc, ainsi qu’un tondo de l’Adoration des Mages, où la foule se presse sous une arche de pierre pour venir, au premier plan, s’agenouiller devant l’Enfant.
Il retourne ensuite à Rome pour achever un retable dont ne subsistent que des fragments. Il y meurt en 1455 et est enseveli à la Minerve. Jean-Paul II le béatifie en 1982.
Vasari a écrit, à propos de ses œuvres : « On ne peut se rassasier de les contempler. » Ce jugement vaut sans doute pour toutes. Fra Angelico ne se contente pas de peindre des scènes sacrées : il ouvre une fenêtre sur le Ciel. Ses images réveillent, au cœur de l’homme d’aujourd’hui, le désir de la Patrie perdue, trop souvent étouffé par le « divertissement » dont parle Pascal ou par cette « région de la dissemblance » évoquée par saint Augustin. En montrant la lumière du Christ, elles rappellent silencieusement le but véritable de la vie humaine.